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 \unespjournalvolume{20}
 \unespjournalnumber{1}
 \unespjournalyear{2000}
 \unespjournalpages{1-10}
 \setcounter{page}{1}


\begin{document}

\title{Investigando fatores associados a contagens de ovos de \textit{Aedes aegypti} coletados em ovitrampas em Recife/PE.}
\author{Wagner Hugo BONAT\thanks{%
Departamento de estatística, Laboratório de estatística e geoinformação, Universidade Federal do Paraná, CEP:81531-990, Curitiba,
Paraná, Brasil , E-mail: {\it wagner@leg.ufpr.br}} \and
Henrique Silva DALLAZUANNA\thanks{%
Departamento de estatística, Laboratório de estatística e geoinformação, Universidade Federal do Paraná, CEP:81531-990, Curitiba,
Paraná, Brasil , E-mail: {\it henrique@leg.ufpr.br}}\and 
Paulo Justiniano RIBEIRO JR. \thanks{%
Departamento de estatística, Laboratório de estatística e geoinformação, Universidade Federal do Paraná, CEP:81531-990, Curitiba,
Paraná, Brasil , E-mail: {\it paulojus@leg.ufpr.br}}}
\maketitle

\begin{resumo}
\end{resumo}
O \textit{Aedes aegypti} é o vetor da dengue, doença que pode resultar em epidemias. Estudos entomológicos são importantes, pois ajudam a entender a dinâmica de proliferação do mosquito. Este artigo tem como objetivo, identificar fatores associados a contagens de ovos de \textit{Aedes aegypti}, a partir de dados coletados em um experimento de campo conduzido pelo projeto SAUDAVEL, na cidade de Recife/PE. Os principais resultados mostram a preferência do mosquito por residências, onde o abastecimento de água é constante. Um efeito de competição das armadilhas, com recipientes como tanques, caixas d'água e tonéis foi detectado. A partir de covariáveis climáticas foi possível identificar a preferência do vetor por alta precipitação e umidade. As características espaço-temporais do experimento foram levadas em consideração na modelagem através de funções suaves das coordenadas geográficas das armadilhas e das datas de coleta. Nessa abordagem utilizou-se a metodologia de modelos aditivos generalizados, que permitiu, através do termo espacial do modelo, a identificação de áreas onde as contagens de ovos são elevadas. O termo temporal permitiu identificar os meses do ano de maior abundância, além de efeitos sazonais e a tendência da série.
\begin{palavra:chave}
Estudos entomológicos, \textit{Aedes aegypti}, modelos aditivos generalizados, modelos espaço-temporais.
\end{palavra:chave}

\section{Introdução}
A degrada\c c\~ao do meio ambiente e os aspectos s\'ocio-culturais afetam o cen\'ario epidemiol\'ogico brasileiro, com impacto na m\'idia nacional e internacional, em virtude de epidemias de dengue, leptospirose, a recorr\^encia da tuberculose, entre outras. Diante disso, constatou-se a import\^ancia de modelar e identificar fatores de risco e prote\c{c}\~ao, nas situa\c{c}\~oes end\^emicas e epid\^emicas. 

Neste sentido, foi elaborado o Projeto SAUDAVEL\footnote{Sistema de Apoio Unificado para a Detec\c c\~ao e Acompanhamento em Vigil\^ancia Epidemiol\'ogica (\url{http://saudavel.dpi.inpe.br})}, o qual pretende contribuir para aumentar a capacidade do setor de sa\'ude, no controle de doen\c cas transmiss\'iveis. Demonstrando ser necess\'ario desenvolver novos instrumentos para a pr\'atica da vigil\^ancia entomol\'ogica, incorporando aspectos ambientais, identificadores de risco e prote\c{c}\~ao, al\'em de m\'etodos autom\'aticos e semi-autom\'aticos, que permitam a detec\c c\~ao de surtos e seu acompanhamento no espa\c co e no tempo (Monteiro \textit{et al.} 2006).

Dentre as in\'umeras doen\c{c}as transmiss\'iveis conhecidas nos dias de hoje, a dengue \'e uma das mais importantes, e \'e atualmente um problema de sa\'ude p\'ublica. O causador da dengue \'e um v\'irus, mas seus transmissores s\~ao mosquitos do g\^enero \textit{Aedes}, popularmente conhecidos como mosquitos da dengue. Nos pa\'ises de clima tropical, as condi\c{c}\~oes do meio-ambiente favorecem o desenvolvimento e a prolifera\c{c}\~ao do mosquito \textit{Aedes aegypti}, principal transmissor da dengue nos países latinos (Tauil, 2002).

O \textit{Aedes aegypti}, o mais comum do g\^enero \textit{Aedes}, \'e um mosquito domesticado e urbano que se alimenta durante o dia. A transmiss\~ao da doen\c{c}a ocorre a partir da picada das f\^emeas adultas do mosquito, pois somente elas s\~ao hemat\'ofogas. De 8 a 10 dias (per\'iodo de incuba\c{c}\~ao do v\'irus no mosquito) ap\'os ter sugado o sangue de uma pessoa contaminada, a f\^emea infectada est\'a apta a transmitir o v\'irus a indiv\'iduos suscet\'iveis (Yang e Thom\'e, 2007).

No Brasil, a partir da d\'ecada de 1980, iniciou-se um processo de intensa circula\c{c}\~ao do v\'irus da dengue, com epidemias explosivas que t\^em atingido todas as regi\~oes brasileiras (Braga e Valle, 2007). Em vista disso, tamb\'em a partir desta d\'ecada, diversas metodologias para a vigil\^ancia do vetor v\^em sendo desenvolvidas e utilizadas no pa\'is.

O monitoramento de fatores de risco biol\'ogico, relacionados aos vetores de doen\c{c}as, tem como finalidade o mapeamento de \'areas de risco em determinados territ\'orios. Para tanto, ele se utiliza da vigil\^ancia entomol\'ogica (presen\c{c}a do vetor, \'indices de infesta\c{c}\~ao, caracter\'isticas biol\'ogicas, tais como susceptibilidade aos inseticidas e aos v\'irus, avalia\c{c}\~ao da efic\'acia dos m\'etodos de controle, entre outros), das a\c{c}\~oes de controle qu\'imico, biol\'ogico ou f\'isico, e das rela\c{c}\~oes com a vigil\^ancia epidemiol\'ogica, quanto \`a incid\^encia e preval\^encia da doen\c{c}a.

Nos programas de controle de dengue, a vigil\^ancia entomol\'ogica \'e feita principalmente a partir da coleta de larvas, de acordo com proposta de Connor e Monroe (1923) para medir a densidade de \textit{Aedes aegypti} em \'areas urbanas. Esta metodologia, consiste em vistoriar os dep\'ositos de \'agua e outros recipientes localizados nas resid\^encias e demais im\'oveis, como borracharias, ferros-velhos, cemit\'erios, entre outros tipos de im\'oveis considerados estrat\'egicos, por produzirem grande quantidade de mosquitos adultos. Para o c\'alculo dos \'indices de infesta\c c\~ao predial (IIP) e de Breteal (IB), para mais detalhes ver FUNASA (2001) e OPS (1995).

Segundo Braga e Valle (2007) a coleta de larvas (ou pesquisa larv\'aria, como \'e comumente chamada no Brasil) \'e importante para verificar o impacto das estrat\'egias b\'asicas de controle da doen\c{c}a, dirigidas a elimina\c{c}\~ao das larvas do vetor. Entretando, n\~ao \'e um bom indicador para se medir a abund\^ancia do adulto, e ineficaz para estimar o risco de transmiss\~ao. Embora venha sendo usada com essa finalidade, como mostram as refer\^encias das pr\'oprias autoras, ver Nelson (1995) e Focks (2000).

Outra metodologia adotada \'e a coleta de mosquitos adultos, cuja operacionaliza\c c\~ao para a estimativa do risco de transmiss\~ao \'e custosa e demorada. Ainda segundo Braga e Valle (2007), a correla\c c\~ao entre o n\'umero de vetores coletados (mosquitos adultos) e o n\'umero de humanos na \'area de coleta, que poderia fornecer o n\'umero de vetores adultos por pessoa, n\~ao \'e suficiente para quantificar o risco. Contudo, essa correla\c c\~ao se aproxima mais da realidade que os \'indices larv\'arios, ver Focks (2000).

Apesar disso, para avaliar a densidade do vetor instalam-se armadilhas de oviposi\c c\~ao e armadilhas para coleta de larvas, que visam estimar a atividade de postura. A armadilha de oviposi\c c\~ao, tamb\'em conhecida no Brasil como 'ovitrampa', \'e destinada \`a coleta de ovos. Em um recipiente de cor escura, adere-se um material \`aspero que permite a fixa\c c\~ao dos ovos depositados. Em 1965, iniciou-se o uso de ovitrampas para a vigil\^ancia das popula\c c\~oes adultas de \textit{Aedes aegypti} (Fay e Eliason, 1965). Posteriormente, ficou demonstrada a superioridade dessas armadilhas em rela\c c\~ao a pesquisa larv\'aria, para a verifica\c c\~ao da ocorr\^encia do vetor (Fay e Eliason, 1966).

As ovitrampas fornecem dados \'uteis sobre a distribui\c c\~ao espacial e temporal (sazonal). Dados obtidos com essa metodologia tamb\'em s\~ao usados para verificar o impacto de v\'arios tipos de medidas de controle, que envolvem a redu\c c\~ao do vetor com inseticidas. Segundo Braga e Valle (2007) embora as ovitrampas sejam muito ut\'eis para a verifica\c c\~ao da presen\c ca e distribui\c c\~ao de f\^emeas do vetor, n\~ao devem ser usadas como ferramenta \'unica para a estimativa do risco de dengue. O presente estudo baseia-se em dados de contagem de ovos coletados em ovitrampas, conforme descrito em mais detalhes na Se\c{c}\~ao~2. 

Diversas medidas para medir a infesta\c c\~ao de \textit{Aedes aegypti} em uma determinada \'area j\'a foram propostas na literatura, a maioria tendo como base o uso de ovitrampas para capturar formas imaturas do mosquito. Em geral, a classe imatura \'e dividida pelos ecologistas em tr\^es n\'iveis: ovo, larva e pupa.  Na mensura\c c\~ao da densidade vetorial, cada m\'etodo tem sua particularidade mas todos lan\c{c}am m\~ao de amostras, nem sempre representativas, da popu\-la\c{c}\~ao estudada. Um estudo bastante completo sobre medidas dos n\'iveis de infesta\c c\~ao urbana para \textit{Aedes} \'e encontrado em Gomes (2002). 

Apesar do uso intenso de ovitrampas em estudos entomol\'ogicos, poucos foram os trabalhos encontrados que buscam relacionar a ocorr\^encia das formas imaturas, com fatores relacionados a pr\'opria condi\c c\~ao da armadilha, como presen\c ca de recipientes potenciais para o armazenamento de \'agua, como tanques, caixa d'\'agua, cisternas, al\'em de fatores amplamente preconizados, como vasos de plantas, presen\c ca de pneus entre outros. 

O trabalho de Santos (1999) estudou fatores associados \`a ocorr\^encia de formas imaturas de \textit{Aedes aegypti} na Ilha do Governador, no estado do Rio de Janeiro. Contudo, em um contexto diferente, sem o uso de ovitrampas e um delineamento amostral propriamente dito. O estudo foi realizado a partir dos dados da Funda\c c\~ao Nacional de Sa\'ude (FNS). Os principais resultados obtidos pelo autor mostram que 58,04\% dos criadores inspecionados foram constitu\'idos por suportes para vasos com plantas, vasilhames de pl\'astico ou vidro abandonados no peridomic\'{\i}lio. Maiores percentuais de criadouros positivos foram observados para pneus (1,41\%), tanques, po\c cos e cisternas (0,93\%), e barris, t\'oneis e tinas (0,64\%). Maiores percentuais de criadores positivos durante o ver\~ao foram encontrados em grandes reservat\'orios de \'agua, e a dos criadores provenientes do lixo dom\'estico. No inverno foi verificado maior ocorr\^encia em pequenos reservat\'orios de \'agua para o uso dom\'estico. O autor tamb\'em utilizou um modelo fatorial que mostrou como fator principal para determinar a ocorr\^encia de fases imaturas de \textit{Aedes aegypti}, como sendo aquele que leva em considera\c c\~ao os fatores clim\'aticos, as medidas utilizadas foram a m\'edia da press\~ao atmosf\'erica, a temperatura m\'axima, temperatura min\'ima e a umidade relativa do ar.

O trabalho de Ferreira e Chiaravalloti (2007) buscou associar os \'indices de infesta\c c\~ao larv\'aria por \textit{Aedes aegypti} com fatores socioecon\^omicos, em S\~ao Jos\'e do Rio Preto, S\~ao Paulo. Os autores agruparam os setores censit\'arios urbanos da cidade em 4 grupos segundo vari\'aveis socioecon\^omicas, utilizando an\'alise de componentes principais, e um quinto agrupamento com n\'ivel socioecon\^omico inferior aos demais n\~ao pertencente aos setores censit\'arios urbanos. Calcularam, para cada \'area, os \'indices de Breteal (IB), predial (IP), de recipientes (IR), e as m\'edias de recipientes existentes e pesquisados por casa. Os valores dos \'indices de infesta\c c\~ao n\~ao apresentaram diferen\c cas significativas entre as \'areas socioecon\^omicas 1 a 4, mais foram menores que para a quinta \'area. Os \'indices larv\'arios n\~ao mostraram associa\c c\~ao com os diferentes n\'iveis socioecon\^omicos, da \'area correspondente aos setores censit\'arios urbanos, por\'em os loteamentos da \'area 5 apresentaram os maiores valores desses indicadores.

Em estudo sobre a varia\c c\~ao sazonal de \textit{Aedes aegypti} Serpa \textit{et al.} (2007), em Potin, S\~ao Paulo. Verificou que os meses de julho, novembro e dezembro foram os de menor abund\^ancia do mosquito, tamb\'em detectou a exist\^encia de rela\c c\~ao significativa da ocorr\^encia de formas imaturas com a temperatura m\'axima, por\'em n\~ao encontrou rela\c c\~ao com as vari\'aveis clim\'aticas, temperatura m\'inima, pluviosidade e umidade relativa do ar. 

Atualmente, o cen\'ario epidemiol\'ogico brasileiro, refor\c ca que estudos entomol\'ogicos devem ser feitos para buscar um melhor entendimento, sobre os fatores que influenciam no comportamento reprodutivo do vetor. Indicando assim, fatores de risco e prote\c c\~ao para se evitar a prolifera\c c\~ao do vetor e consequente queda nos indicadores de incid\^encia e preval\^encia de doen\c cas como a dengue.

Neste sentido, o objetivo deste artigo \'e determinar fatores de risco e prote\c c\~ao associados \`a ocorr\^encia de ovos do mosquito \textit{Aedes aegypti}, com base em dados de um experimento conduzido pelo "Projeto SAUDAVEL" na cidade de Recife/PE. Entende-se aqui, como fatores de risco/prote\c c\~ao tanto covari\'aveis associadas \`a armadilha, como presen\c ca de recipientes grandes ou pequenos que possam conter \'agua em suas proximidades, como tamb\'em aspectos abi\'oticos (clim\'aticos) como temperatura, precipita\c c\~ao e umidade. Al\'em de poss\'iveis rela\c c\~oes espaciais entre as armadilhas e tamb\'em a possibilidade de uma rela\c c\~ao temporal entre as coletas. Busca-se um modelo que leve em considera\c c\~ao a complexidade do ambiente em que o experimento foi desenvolvido, e que possa ser usado tanto para entender a din\^amica de prolifera\c c\~ao do mosquito, mostrando suas prefer\^encias para a reprodu\c c\~ao, como tamb\'em, um modelo preditivo buscando evitar surtos entomol\'ogicos nas \'areas em estudo.

Padr\~oes espaciais eventualmente detectados pelo modelo podem destacar zonas de persist\^encia de alta infesta\c{c}\~ao. Os padr\~oes temporais, podem auxiliar na compreens\~ao da din\^amica temporal da popula\c{c}\~ao de mosquitos. Efeitos dos fatores do ambiente local dos pontos de coleta s\~ao avaliados, buscando-se aqueles que apresentam rela\c{c}\~ao com as contagens de ovos. Buscou-se ainda, detectar condi\c{c}\~oes clim\'aticas refletidas em dados de temperatura e umidade em per\'iodos que antecedem as coletas, que possam criar condi\c{c}\~oes ideais para o aumento na contagem de ovos, bem como, a determina\c{c}\~ao de tais per\'iodos de defasagens  relevantes.

O presente artigo est\'a divido em cinco se\c c\~oes, esta primeira enfatiza a condi\c c\~ao epidemiol\'ogica e entomol\'ogica dando uma vis\~ao ampla da situa\c c\~ao brasileira, citando v\'arios artigos que tratam sobre o mesmo assunto, e tamb\'em apresenta os objetivos gerais do trabalho. A Se\c{c}\~ao dois visa descrever em detalhes o delineamento e forma de condu\c c\~ao do experimento, descreve as vari\'aveis utilizadas para a constru\c c\~ao dos modelos, e sua forma de mensura\c c\~ao pela equipe de campo.

A Se\c c\~ao tr\^es traz um breve resumo sobre as metodologias estat\'isticas utilizadas, dando \^enfase aos modelos aditivos generalizados. A Se\c c\~ao quatro traz os principais resultados da aplica\c c\~ao do modelo estat\'istico. A quinta e \'ultima se\c c\~ao traz uma breve discuss\~ao sobre os resultados, as principais conclus\~oes e limita\c{c}\~oes do estudo, e aponta algumas possibilidades para investiga\c{c}\~oes futuras.
\medskip
\section{Contexto e material}
Nesta se\c c\~ao ser\~ao descritos o experimento, m\'etodos de coleta de dados e a constru\c c\~ao das covari\'aveis que ser\~ao utilizadas, posteriormente na composi\c{c}\~ao dos modelos estat\'{\i}sticos.

\subsection{\'Area de estudo, Instrumentos e T\'ecnicas de Campo}
O experimento est\'a sendo desenvolvido na cidade de Recife/PE, onde foram criteriosamente instaladas 564 armadilhas (ovitrampas) para o mosquito \textit{Aedes aegypti}, cuja a fem\^ea \'e o principal vetor da dengue. Estas armadilhas come\c{c}aram a ser monitoradas em mar\c{c}o de 2004.
 
A cada sete dias \'e feita a contagem de ovos encontrados em cerca de um quarto das armadilhas. Assim, em um ciclo de 28 dias, todas as armadilhas s\~ao monitoradas. A rede de armadilhas foi instalada de modo a cobrir toda a extens\~ao do bairro, caracterizando bem o tipo de delineamento utilizado, para a coleta de dados. O experimento est\'a sendo realizado em 6 dos 94 bairros da cidade de Recife. Para o presente artigo, selecionou-se o bairro Brasília Teimosa, por este apresentar uma quantidade expressiva de observações e não ter sofrido nenhum tipo de intervenção, por parte das agência de saúde locais. A coleta de dados neste bairro teve ínicio em 04/01/2005 e até 15/05/2007 período para o qual os dados já estão disponiveis, foram realizadas 2580 observações em 80 armadilhas no período correspondente a 124 semanas.

Cada armadilha cont\'em uma l\^amina (material \'aspero) na qual a f\^emea do mosquito coloca os ovos, essas l\^aminas s\~ao recolhidas e a contagem dos ovos \'e feita em laborat\'orio especializado.
Os servi\c cos de sa\'ude locais e o laborat\'orio de Entomologia s\~ao os coordenadores operacionais e log\'isticos, e respons\'aveis pela realiza\c c\~ao do experimento (Monteiro \textit{et al.} 2006). Estes servi\c{c}os tamb\'em coletaram informa\c{c}\~oes sobre as caracter\'isticas dos locais das armadilhas que ser\~ao utilizadas nas an\'alises.

O artigo de Regis \textit{et al.}, 2008 descreve de forma ampla o experimento SAUDAVEL/Recife, bem como todo o escopo do projeto que visa desenvolver metodologias e tecnologias para o monitoramento de populações de \textit{Aedes aegypti} através de contagens de ovos coletados em ovitrampas.

\subsection{Constru\c c\~ao das covari\'aveis}
O banco de dados do SAUDAVEL Recife, proporcionou a constru\c c\~ao de diversas covari\'aveis, a serem utilizadas nos modelos para a contagem de ovos. A seguir, ser\'a descrita a forma de constru\c c\~ao e os agrupamentos realizados para que as covari\'aveis pudessem, ter uma interpreta\c c\~ao pr\'atica, bem como a possibilidade de compara\c c\~ao dentro de um modelo estat\'istico.
 
O conjunto de covari\'aveis ainda foi dividido em dois grupos, o primeiro das covari\'aveis 'locais' referentes \`a armadilha e o segundo de covari\'aveis  'ambientais' referentes a fatores abi\'oticos, representados por vari\'aveis clim\'aticas. Uma aten\c{c}\~ao especial ser\'a dada a esta se\c{c}\~ao, pois a constru\c{c}\~ao das covari\'aveis se deu tal qual o banco de dados foi constru\'ido, e a forma que as covari\'aveis s\~ao inclu\'idas no modelo \'e de fundamental import\^ancia para as interpreta\c{c}\~oes, alvo principal deste artigo.
\clearpage
\subsubsection{Covari\'aveis da armadiha (locais) }
\begin{table}[h]
\centering
\caption{Relação de covariáveis locais.}
\begin{tabular}[t]{lcl} \hline
Covari\'aveis&Níveis&Descrição\\
\hline
Tipo de imóvel & 0 & Residencial \\
							 & 1 & Não residencial \\ \hline
Quintal & 0 & Apresenta quintal \\
        & 1 & Não apresenta quintal \\ \hline
Água ligada a rede geral & 0 & Ligada \\
                         & 1 & Não ligada \\ \hline
Abastecimento de água & 0 & Diário \\
												 & 1 & Não diário \\ \hline
Água canalizada no cômodo & 0 & Canalizada \\
                          & 1 & Não canalizada \\ \hline
Fatores de risco          & 0 & Apresenta  \\
													& 1 & Não apresenta \\ \hline
Recipientes grandes sem tampa & 0 & Apresenta \\
															& 1 & Não apresenta \\ \hline
Recipientes grandes com tampa & 0 & Apresenta \\
															 & 1 & Não apresenta \\ \hline
Recipientes pequenos sem tampa & 0 & Apresenta \\
															 & 1 & Não apresenta \\ \hline
Recipientes pequenos com tampa & 0 & Apresenta \\
															 & 1 & Não apresenta \\ \hline
\end{tabular}
\label{tab:covlocal}
\end{table}

São considerados fatores de risco, plantas em vasos, charco/poça, garrafas, fossa externa, piscina, poço elevador, laje sem telhado ou calhas. Na categoria de recipientes grandes são considerados, tanques, caixa d'água ou tóneis. Na categoria de recipientes pequenos são considerados, jarros de barro ou baldes.

\subsubsection{Covari\'aveis clim\'aticas}
As covari\'aveis clim\'aticas dispon\'iveis no banco de dados e utilizadas nas an\'alises foram, precipita\c c\~ao, umidade relativa do ar, temperatura m\'axima e min\'ima. 
A mensura\c c\~ao destas covari\'aveis \'e feita diariamente para cada um dos bairros em an\'alise por cinco esta\c{c}\~oes de monitoramento. Portanto, para fins de modelagem estat\'istica, s\~ao necess\'arias decis\~oes e manipula\c{c}\~oes destes dados, para serem relacionados com os de coleta de ovos, realizadas semanalmente. 

As observa\c c\~oes foram agrupadas mensalmente, sendo que para as covari\'aveis precipita\c c\~ao e umidade relativa do ar, foi tirada a m\'edia mensal, para as vari\'aveis temperatura m\'axima foi utilizada a maior temperatura do mês, e para a temperatura min\'ima a menor temperatura do mês. Ap\'os isto, foram contabilizadas todas as covari\'aveis com uma defasagem de até três meses da observa\c c\~ao. 

\medskip
\section{Modelos para dados de contagens}
O modelo log-linear Poisson \'e sem d\'uvida o modelo mais utilizado quando se trata de dados de contagem. Por\'em, em alguns casos pode ocorrer o fen\^omeno da superdispers\~ao, refletindo o fato de que a vari\^ancia nas observa\c{c}\~oes n\~ao reflete as propriedades do modelo de Poisson, sendo em geral maior do que a predita pelo modelo. 
Nesses casos, a suposi\c c\~ao de distribui\c c\~ao de Poisson para a resposta \'e inadequada, sendo necess\'ario o uso de modelos alternativos. Neste trabalho foi utilizada uma abordagem assumindo a variável resposta como tendo distribui\c c\~ao Binomial Negativa. Pode ser demonstrado, que a Binomial Negativa é o modelo Poisson acrescido de um efeito aleatório com distribuição Gama, ver Paula(2004). Uma causa prov\'avel da superdispersão \'e a heterogeneidade das unidades amostrais, que pode ser devido a variabilidades inter-unidades experimentais. 
Este fato, foi detectado no caso dos dados do experimento SAUDAVEL/Recife onde as unidades experimentais, dadas pelas armadilhas, s\~ao notadamente diferentes umas das outras.
  
%Do ponto de vista das propriedades de probabilidade, isso pode ser formulado introduzindo uma vari\'avel latente que denota-se por $Z$ e especifica-se o modelo como segue. 
%Supondo um conjunto fixo $x=(x_1,\ldots,x_p)^T$ de valores de $p$ vari\'aveis explicativas, $[Y|z]$ tem m\'edia $z$ e vari\^ancia $z$, no entanto $Z$, que \'e n\~ao observ\'avel, varia nas unidades amostrais com $x$ fixo, de modo que $E(Z) = \mu$. Ent\~ao,
%\begin{eqnarray*}
%E(Y) &=& E_z[E_y(Y|Z)] = E_z[Z] = \mu \quad \mbox{e} \\
%Var(Y) &=& E_z[Var_y(Y|Z)] + Var_z[E_y(Y|Z)] \\ 
%			 &=& \mu + Var(Z)
%\end{eqnarray*}

%E como $Var(Z)$ \'e uma quantidade n\~ao negativa, tal rela\c{c}\~ao espec\'ifica um modelo de superdispers\~ao. Note que neste %resultado n\~ao h\'a suposi\c{c}\~oes sobre distribui\c{c}\~oes de probabilidade para $Y$ e $Z$. Adicionalmente, pode-se supor que $[Y|z]$ tem distribui\c c\~ao Poisson com m\'edia $z$ e fun\c c\~ao de probabilidade denotada por $f(y|z)$, e que $Z$ segue uma distribui\c c\~ao gama de m\'edia $\mu$ e par\^ametro de dispers\~ao $k = \phi \mu$, cuja fun\c c\~ao de densidade ser\'a denotada por $g(z;\mu,k)$. Logo, a distribui\c{c}\~ao marginal $[Y]$ tem fun\c c\~ao de probabilidade dada por
%\begin{eqnarray*}
%P(Y = y) &=& \int_0^{\infty} f(y|z)g(z;\mu,k) dz \\
				 %&=& \frac{\Gamma (y + k) \phi^k}{\Gamma(y+1)\Gamma(k) (1 + \phi)^{y+k}} \\
				 %&=& \frac{\Gamma(y+k)}{\Gamma(y+1)\Gamma(k)}\left(\frac{\phi}{1+\phi}\right)^k \left(\frac{1}{1+\phi}\right)^y \\
				 %&=& \frac{\Gamma(y+k)}{\Gamma(y+1)\Gamma(k)}(1-\pi)^k \pi^k 
%\end{eqnarray*}
%em que $\pi = \frac{1}{(1+\phi)}$, note que $Var(Z) = \frac{\mu^2}{k}$ de modo que $Var(Y) = \mu + \frac{\mu^2}{k} = \frac{\mu(1+\phi)}{\phi}$. Portanto, $[Y]$ tem distribui\c c\~ao binomial negativa.

Supondo que $Y_1,\ldots,Y_n$ s\~ao vari\'aveis independentes de modo que $Y_i \sim BN(\mu_i, \phi)$, em que $E(Y_i)= \mu_i$ e $Var(Y_i) = \mu_i + \frac{\mu_i^2}{\phi}$ e parte sistem\'atica dada por $g(\mu_i) = x_i^T \beta$ em que $g(.)$ \'e uma fun\c c\~ao de liga\c c\~ao. 
Definindo $\theta = (\beta, \phi)^T$ o logaritmo da fun\c c\~ao de verossimilhan\c ca fica dado por

\begin{equation*}
L(\theta) = \sum_{i=1}^{n} \left[ \log \left\{ \frac{\Gamma ( \phi + y_i)}{\Gamma ( y_i + 1) \Gamma(\phi)} \right\} + \phi \log \phi + y_i \log y_i - ( \phi + y_i) \log(\mu_i + \phi) \right]
\end{equation*}

em que $\mu_i = \exp(x_i^T \beta)$. As estimativas de m\'axima verossimilhan\c ca podem ser obtidas atrav\'es de algoritmos iterativos, como o m\'etodo de Newton-Raphson. Para maiores detalhes sobre procedimentos e algoritmos de estima\c{c}\~ao ver Paula (2004).

O modelo descrito, apesar de muito utilizado, tem uma restri\c c\~ao quanto ao relacionamento da vari\'avel resposta com as covari\'aveis, assumindo que tal relacionamento seja linear na escala da fun\c{c}\~ao de liga\c{c}\~ao, o que em diversas situa\c c\~oes n\~ao reflete a realidade. Em particular,  no caso do presente estudo onde deseja-se incluir efeitos espaciais atrav\'es das coordenadas geogr\'aficas das armadilhas, de uma forma flex\'ivel que descreva tal rela\c{c}\~ao.
\'E ent\~ao necess\'aria, uma extens\~ao do modelo anterior que comporte a inclus\~ao de uma ou mais covari\'aveis sem assumir a priori que o relacionamento com a resposta seja linear, na escala da fun\c{c}\~ao de liga\c{c}\~ao utilizada. 

Uma das poss\'iveis abordagens \'e o modelo aditivo generalizado, (Hastie e Tibishirani, 1990) que pode ser descrito como uma extens\~ao do modelo linear generalizado (McCullagh e Nelder, 1983), por\'em com um ou mais preditores lineares envolvendo a soma de fun\c c\~oes suaves \textit{(smooth functions)} das covari\'aveis. 
O modelo torna-se semi-param\'etrico e pode ser escrito da seguinte forma:
\begin{equation}
g(\mu_i) = X_i^* \theta + f_1(x_{1i}) + f_2(x_{2i}) + f_3(x_{3i}, x_{4i}) + \ldots
\end{equation}
onde
\begin{equation*}
\mu_i \equiv E(Y_i) \quad
\end{equation*}
$X_i^*$ \'e uma linha da matriz do modelo, para a parte estritamente param\'etrica, $\theta$ \'e o vetor de par\^ametros correspondentes e as $f_j$ s\~ao fun\c c\~oes suaves das covari\'aveis $x_k$. 

As fun\c{c}\~oes suaves, podem ter mais de uma covari\'avel como argumento, conforme ilustrado por $f_3$
nessa express\~ao. O modelo definido desta forma, proporciona flexibilidade na especifica\c c\~ao da forma da rela\c{c}\~ao  entre a vari\'avel resposta e as covari\'aveis. 
Casos particulares, como a especifica\c c\~ao do modelo apenas em termos de fun\c c\~oes suaves tamb\'em s\~ao poss\'iveis.
Entretanto, a flexibilidade de tais modelos vem acompanhada de dois novos problemas te\'oricos: como representar as fun\c c\~oes suaves e como estimar os par\^ametros envolvidos neste modelo.

O problema de como representar a função suave univariada, pode ser resolvido usando uma \textit{spline}.
Uma \textit{spline} c\'ubica, \'e uma curva composta por se\c c\~oes de polinômiais c\'ubicas, juntas de modo 
que componham uma fun\c c\~ao cont\'inua que permita primeira e segunda derivada. 
%Os pontos onde as se\c c\~oes se juntam s\~ao conhecidos como \textit{knots} do \textit{spline}. 
%Para um \textit{spline} comum os n\'os (\textit{knots}) ocorrem onde quer que haja uma curva de refer\^encia.
%Para regress\~ao \textit{spline} que \'e o interesse aqui, a localiza\c c\~ao dos n\'os deve ser especificada.

%Tipicamente os \textit{knots} s\~ao espalhados de maneira uniforme em toda a extens\~ao dos valores observados de $x$, ou nos quantis da distribui\c c\~ao de $x$. Seja qual for o m\'etodo para encontrar os \textit{knots} eles ser\~ao denotados por ${x_i^*: i = 1, \ldots,q-2}$.

%Dada a localiza\c c\~ao dos \textit{knots}, tem-se muitas formas alternativas e equivalentes de escrever a base para a \textit{spline} c\'ubica. Seja qual for a base escolhida, ela sempre será denotada por $R(x,z)$. Usar uma base de \textit{spline} para $f$ significa que o modelo em (1) torna-se um modelo linear da forma $y = X \beta + \epsilon$, onde a $i-esima$ linha da matriz do modelo \'e:
%\begin{equation*}
%X_i = [1,x_i,R(x_i,x_1^*),R(x_i,x_2^*), \ldots , R(x_i,x_{q-2}^*)]
%\end{equation*}

%Desta forma o modelo pode ser estimado por m\'inimos quadrados ordin\'arios, que \'e simples computacionalmente. 
%Apesar deste modelo ser satisfat\'orio, a escolha do grau de suavidade do modelo \'e essencialmente arbitr\'aria, controlada pela dimens\~ao $q$ da base escolhida. 

Uma segunda op\c{c}\~ao de fun\c{c}\~ao \textit{spline} para o caso de mais de uma covariável \'e a \textit{thin plate}. 
Segundo Wood, 2006 a \textit{thin plate} \'e uma solu\c c\~ao elegante e geral para o problema de estimar uma fun\c c\~ao suave de vari\'aveis preditoras m\'ultiplas. Wahba, 2000 mostra que a \textit{thin plate splines} é uma generaliza\c{c}\~ao natural da \textit{spline} polinomial univariada, para duas ou mais dimens\~oes.

A dificuldade com \textit{thin plate splines} \'e o custo computacional, dado que estes suavizadores t\^em tantos par\^ametros desconhecidos quanto dados (estritamente, n\'umero de combina\c c\~oes \'unicas do preditor). 
Exceto no caso do preditor simples, o custo computacional da estima\c c\~ao do modelo \'e proporcional ao cubo do n\'umero de par\^ametros.

Apesar disto, neste trabalho ele foi preferido e amplamente usado. Uma de suas principais caracter\'isticas \'e a isotropia da penalidade das ondula\c c\~oes, onde tais ondula\c c\~oes s\~ao em todas as dire\c c\~oes igualmente tratadas, com o ajuste inteiramente invariante para a rota\c c\~ao do sistema de coordenadas das covari\'aveis preditoras. Segundo Wood, 2006, pg.228 a \textit{thin plate splines} \'e adequada para suavizar intera\c c\~oes entre vari\'aveis medidas na mesma unidade, como coordenadas geogr\'aficas, onde a isotropia \'e assumida como adequada. Uma vez escolhida a base de \textit{spline} o ajuste do modelo segue por uma variação do Métodos de Minímos Quadrados, denominada de PIRLS - Minímos quadrados reponderados iterativos, intervalos de confiança para as funções suaves podem ser derivados usando métodos Bayesianos, para detalhes ver Wood, 2006. Todos os procedimentos necessários para o ajuste desta classe de modelos, estão implementados no pacote $mgcv$ (Wood, 2008), o qual foi utilizado neste trabalho.

%Seja qual for a função \textit{spline} escolhida, a escolha da base $q$ que determina o grau de suavidade do modelo é arbitrária. Uma alternativa para controlar a suaviza\c c\~ao sem alterar a dimens\~ao da base, \'e manter a dimens\~ao da base fixa, em um tamanho um pouco maior do que se acha necess\'ario, por\'em o controle da suaviza\c{c}\~ao do modelo \'e feito adicionando uma penaliza\c{c}\~ao "rugosidade" (\textit{wigglines}) na fun\c{c}\~ao objetivo do ajuste por m\'inimos quadrados. 
%Por exemplo, o ajuste usual feito via m\'inimos quadrados, visa minimizar a seguinte fun\c{c}\~ao objetivo:
%\begin{equation*}
%|| y - X \beta ||^2 .
%\end{equation*}
%enquanto que, seguindo a id\'eia de penaliza\c{c}\~ao, minimiza-se a seguinte fun\c{c}\~ao objetivo:
%\begin{equation*}
%|| y - X \beta||^2 + \lambda \int_{0}^{1} [ f''(x)]^2 dx
%\end{equation*}
%em que a integral do quadrado da segunda derivada, do modelo penalizado \'e o termo \textit{wiggly}, de penaliza\c{c}\~ao a falta de %suavidade. 
%O relacionamento entre o modelo ajustado e o modelo suavizado \'e controlado pelo par\^ametro de suaviza\c{c}\~ao $\lambda$. Tem-se desta forma que $\lambda \rightarrow \infty$ vai alisar muito os dados. Quando $\lambda = 0$ resulta em n\~ao penaliza\c{c}\~ao e uma simples regress\~ao \'e ajustada.

%Como $f$ \'e uma fun\c{c}\~ao linear nos par\^ametros $\beta_i$, a penaliza\c{c}\~ao pode sempre ser escrita como uma forma quadr\'atica em rela\c{c}\~ao a $\beta$.
%\begin{equation*}
%\int_0^1 [ f''(x)]^2 dx = \beta^TS\beta
%\end{equation*}
%onde $S$ \'e uma matriz de coeficientes conhecidos. 
%\'E neste momento que o uso de uma base \textit{spline} mostra suas vantagens, j\'a que,$S_{i+2,j+2}=R(x_i^\ast,x_j^\ast)$ para $i,j=1,\ldots,q-2$ quando a primeira e segunda linhas e colunas s\~ao iguais a zero.
%Desta forma, o problema a ser resolvido pela regress\~ao por \textit{splines} \'e simplesmente minimizar:
%\begin{equation*}
%|| y - X \beta ||^2 + \lambda \beta^T S \beta
%\end{equation*}
%em rela\c{c}\~ao a $\beta$. O problema de estimar o grau de suaviza\c{c}\~ao para o modelo \'e agora um problema de estima\c{c}\~ao do par\^ametro $\lambda$. 

%Se $\lambda$ for muito pequeno o modelo n\~ao alisar\'a os dados adequadamente, e se o $\lambda$ for muito grande o modelo alisar\'a muito os dados. Em ambos os casos isto significa que a \textit{spline} estimada $\widehat{f}$ n\~ao \'e uma boa aproxima\c{c}\~ao para a fun\c{c}\~ao real $f$. A melhor escolha para $\lambda$ \'e aquela que mais aproxima $\widehat{f}$ da real fun\c{c}\~ao $f$. Um crit\'erio adequado para escolher $\lambda$ seria escolher o $\lambda$ que minimiza a seguinte express\~ao:
%\begin{equation*}
%M = \frac{1}{n} \sum_{i=1}^{n} ( \widehat{f_i} - f_i)^2 ,
%\end{equation*}
%onde a nota\c{c}\~ao $\widehat{f_i} \equiv \widehat{f}(x_i)$ e $f_i \equiv f(x_i)$ foi adotada por conveni\^encia. Isto pode ser feito usando o Crit\'erio de Valida\c{c}\~ao Cruzada Generalizado, dado por:

%\begin{equation*}
%\nu_g = \frac{n \sum_{i=1}^n (y_i - \widehat{f}_i)^2 }{[tr(I-A)]^2} .
%\end{equation*}

%onde $\widehat{f}$ \'e a estimativa vinda do ajuste com todos os dados e $A$ corresponde a matriz de influ\^encia. O escore da valida\c{c}\~ao cruzada generalizada (GCV) \'e eficiente computacionalmente e tem vantagens em termos de invari\^ancia ver (Wahba, 2000, pg.53). 

%Até o momento, foi discutido de forma rápida, como estimar de forma pontual os parâmetros $\beta's$, além dos parâmetros de suavização $\lambda's$.É necessário quantificar a incerteza associada com estes parâmetros. Em particular, é de interesse obter intervalos de confiança para os parâmetros $\beta$ e $\lambda$. Existem duas abordagens para estimar a incerteza. Primeiro, escrevendo $S=H+ \sum_i \lambda_i S_i$ e lembre que os estimadores dos parâmetros são da forma,
%\begin{equation*}
%\widehat{\beta} = (X^TWX+S)^{-1}X^TWy
%\end{equation*}
%onde os dados, $y$, tem matriz de covariância $W^{-1} \phi$, tem-se que
%\begin{equation*}
%V_e = (X^TWX+S)^{-1}X^TWX(X^TWX+S)^{-1} \phi
%\end{equation*}
%é a matriz de covariância para os estimadores $\widehat{\beta}$. Vindo da normalidade de $y$, ou para grandes amostras normalidade multivariada de $ X^TWy$, e segue que aproximadamente,
%\begin{equation*}
%\widehat{\beta} \sim N(E(\widehat{\beta}),V_e)
%\end{equation*}
%Geralmente $E(\widehat(\beta)) \neq \beta$, isto é um problema para usar este resultados para calcular intervalos de confiança. Entretando, se $\beta = 0$ então $E(\widehat{\beta}) = 0 $, assim este resultado pode ser usado para testar termos do modelo para a igualdade a zero.

%Uma alternativa é usar uma abordagem Bayesiana para quantificar a incerteza, com resultados vindos de uma matriz de covariância posteriori Bayesiana para os parâmetros,
%\begin{equation*}
%V_{\beta} = (X^TWX+S)^{-1}\phi
%\end{equation*}
%e a correspondente distribuição a posteriori para estes parâmetros,
%\begin{equation*}
%\beta \sim N(\widehat{\beta}, V_{\beta})
%\end{equation*}
%Mesmo para dados não normais, a normalidade a posteriori para os parâmetros é uma aproximação justificada para grandes amostras. Este último resultado pode ser usado diretamente para calcular intervalos de credibilidade para os parâmetros, e foi a abordagem usada neste trabalho.
\medskip

\section{Resultados}
Nesta seção será feita a apresentação dos principais resultados encontrados na análise. Inicia-se a seção com uma análise descritiva, tanto para as covariáveis locais, quanto para as climáticas, posteriormente é apresentado o ajuste do modelo.

\subsection{Análise exploratória}
As condições ligadas às armadilhas são de papel fundamental pois são elas que orientam as políticas de prevenção à propagação do vetor através de campanhas educacionais, promovidas a fim de evitar criadouros do mosquito. Assim, a identificação das características realmente significativas é de fundamental importância para orientar as ações de tais campanhas. O conjunto de doze gráficos da figura \ref{fig:boxplot} faz uma comparação das contagens de ovos (em escala logarítimica) entre as categorias de cada uma das doze covariáveis consideradas na análise. Vale lembrar que a descrição de cada covariável se encontra na seção 2.

A análise destes gráficos permite identificar, de forma exploratória, os fatores que mais afetam as contagens de ovos, orientando a seleção e a escolha de modelos, antecipando e explicando possíveis resultados da modelagem.

\begin{figure}[h]
	\centering
		\includegraphics[width=0.99\textwidth]{boxplot}
	\caption{Boxplots da contagem de ovos por categorias para cada covariável, bairro Brasília Teimosa Recife/PE.}
	\label{fig:boxplot}
\end{figure}

Para o caso das covariáveis climáticas, a análise exploratória será feita através de diagramas de dispersão. Porém, um simples diagrama entre a covariável e as contagens seria pouco informativo, já que, se sabe ter outros fatores intervindo no comportamento da variável resposta. Sendo assim, optou-se por controlar os efeitos espaciais e temporais através de funções suaves (\textit{splines}) e colocar cada uma das covariáveis dentro de um modelo aditivo generalizado, assumindo a distribuição Binomial Negativa para os dados, e avaliar o comportamento da covariável na presença de efeitos espaciais e temporais, de forma ainda mais geral também foi permitido a covariável 'dizer' qual o relacionamento dela com a resposta, atribuindo um termo suave, o que permite também inferir sobre a forma do relacionamento da covariável com a resposta. O conjunto de doze gráficos na figura \ref{fig:dispersao} traz esta análise para cada uma das doze covariáveis climáticas consideradas na análise.

\begin{figure}[h]
	\centering
		\includegraphics[width=0.99\textwidth]{dispersao}
	\caption{Diagramas de dispersão.}
	\label{fig:dispersao}
\end{figure}

De forma geral, pode-se dizer que para as doze covariáveis em análise supor um relacionamento linear com a resposta é possível. Também é possível observar que com o aumento da precipitação e da umidade o número de ovos aumenta, já com, o aumento da temperatura (máxima ou miníma) a tendência do número de ovos é diminuir.

\clearpage
\subsection{Aplicação do modelo estatístico}
Para determinar quais são os fatores de risco e proteção para a ocorrência de ovos do mosquito \textit{Aedes aegypti} foi utilizado o modelo aditivo generalizado. A distribuição de probabilidade assumida para a variável resposta foi a binomial negativa com função de ligação logarítmica, as funções suaves foram representadas usando \textit{Thin Plate Splines}.

O resultado do ajuste do Modelo Aditivo Generalizado, para o bairro Brasilia Teimosa é apresentado na tabela \ref{tab:ajuste}.

\begin{table}[htbp]
\caption{Ajuste do Modelo Aditivo Generalizado para o bairro Bras\'ilia Teimosa.}
\begin{tabular}{lcccc} \hline
\multicolumn{1}{l}{Covari\'aveis}&
\multicolumn{1}{c}{Estimativas}&
\multicolumn{1}{c}{Erro Padr\~ao}&
\multicolumn{1}{c}{Valor t}&
\multicolumn{1}{c}{$p$-valor}\\ \hline
Intercepto &$5.054$ &$0.820$ & $6.011$ & $ < 0.0001$ \\
PREC.MES1  &$0.028$ &$0.005$ & $5.295$ &$ < 0.0001$     \\
PREC.MES2  &$0.028$ &$0.005$ & $5.290$ &  $< 0.0001$ \\
UMID.MES3 &$0.026$ &$0.010$ & $2.529$ &$0.011$ \\
Canalizada  &$-0.259$ &$0.061$ &$-4.1806$  & $< 0.0001$ \\ 
Grande sem tampa & $-0.120$ & $0.0484$ & $2.494$ & $0.012$ \\ \hline
Suaviza\c{c}\~ao&$Edf$    & Rank   & F       & $p$-valor \\
Coordenadas     & $26.26$ & $29$   & $10.38$ & $ < 0.0001$ \\
Tempo           & $8.81$  & $9$    & $24.39$ & $< 0.0001$ \\ \hline
\end{tabular}
\label{tab:ajuste}

\end{table}

De acordo com o modelo ajustado, tem-se que a covariável precipitação ( 1 e 2 ) é considerado um fator de risco, já que, ao se aumentar a precipitação no mês da observação em uma unidade espera-se em média um aumento nas contagens de ovos de $2.83\% (1.83 \% - 3.85 \%)$, o mesmo aumento se espera para a precipitação no mês anterior ao da observação. Para a covariável umidade, também considerada como fator de risco, ao se aumentar uma unidade na umidade média mensal de dois meses antes da observação, espera-se um aumento médio de $2.63 \% (0.64 \% - 4.66 \%)$. 

A preferência do mosquito por residências onde a canalização de água está presente em pelo menos um cômodo, fica evidente pela significância desta covariável no modelo. Pode-se observar, que onde a localização da armadilha apresenta canalização de água em pelo menos um cômodo, tem em média $29.56 \% (14.96 \% - 46.01 \%)$ mais ovos, quando comparada as localizações que não apresentam esta canalização. 

Um resultado intrigante é o fato da presença de recipientes grandes sem tampa ser considerado fator de proteção, o modelo mostra que nas localizações de armadilhas onde se encontra este tipo de recipiente as contagens são em média $12.74 \% (2.54 \% - 23.96 \%)$ menores que nas localizações onde não se encontra.Tal resultado é corroborado, por exemplo, quando se tira uma média simples do número de ovos, em cada categoria desta covariável. Para as armadilhas onde se encontram recipientes grandes sem tampa a contagem média de ovos é de $1595.26$, já para onde não tem tais recipientes a contagem média é de $1639.92$.
Este resultado sugere que existe um efeito de competição das armadilhas com estes recipientes, ou seja, na presença destes recipientes os mosquitos apresentam uma certa preferência a eles.

Os efeitos espaciais e temporais estão sendo controlados por funções suaves, que mostram-se altamente significativas. Pra verificar as localizações do espaço onde a contagem \'e mais elevada a figura \ref{fig:mapa} traz um mapa apenas do efeito espacial, para o bairro Bras\'ilia Teimosa, considerando o tempo um passo a frente da última observação, ou seja, é uma previsão um passo a frente apenas do efeito espacial. Como este efeito não tem uma escala de valores de fácil interpretação, foi calculado um risco relativo, sob a hipótese de homogeneidade espacial. Isto, consiste em tirar a média de todas as predições, considerando que a área é homogenêa, após, dividir cada uma das predições pela média geral, dando uma idéia de risco relativo a média geral, assim se uma observação está proxima da média ela, apresentará neste mapa, um valor proximo da unidade. Se ela for maior que a média apresentará valores maior que a unidade, e se for menor que a média apresentará valores menores do que a unidade. Também traz um mapa da incerteza associada a cada predição, através de um mapa do erro padrão de cada medida predita.

\begin{figure}
	\centering
		\includegraphics[width=0.95\textwidth]{mapa1}
	\caption{Efeito espacial e incerteza associada.}
	\label{fig:mapa}
\end{figure}

De acordo com o mapa de risco relativo espacial, é possível identificar algumas áreas com risco relativo proximo de dois, mostrando que essas áreas tem o dobro de contagens do que a média geral da área, sendo, portanto áreas de alta infestação de mosquito, e que devem receber maior atenção pelas agências de saúde locais. Com relação ao mapa de erro padrão, o que fica evidente é que em localizações onde existem poucas observações, a incerteza aumenta consideravelmente, por exemplo, a borda superior do mapa de erro padrão, apresenta um erro padrão de aproximadamente 0.35, enquanto que onde foram feitas as observações o erro padrão varia entre $0.1$ e $0.2$.

Para explorar o efeito temporal, foi feita a previsão diária desde a primeira observação em $04/01/2005$ até a última $15/05/2007$, totalizando $862$ dias. A predição é mostrada na figura \ref{fig:tempo}, apenas para o efeito temporal.

\begin{figure}
	\centering
		\includegraphics[width=0.95\textwidth]{temporal}
	\caption{Efeito temporal.}
	\label{fig:tempo}
\end{figure}

Pela figura \ref{fig:tempo} verifica-se claramente quatro grandes picos, durante o período analisado. O primeiro ocorre entre os meses de março e abril de 2005, o segundo novamente em 2005 entre os meses de setembro e outubro. O terceiro ocorre entre abril e maio de 2006, e o último e maior pico ocorre entre os meses de novembro de 2006 e fevereiro de 2007. Os picos ocorrem em geral em meses mais quentes, aparentemente no início e término do verão, o que da pra ver claramente é que os meses de frio são os meses de menor ocorrência de ovos, como era de se esperar.
 
Da mesma forma, que os modelos lineares generalizados, tem uma série de pressupostos, o modelo aditivo também tem, sendo assim, a análise de pressupostos foi realizada através de técnicas gráficas baseadas nos resíduos do modelo, em geral espera-se que se o modelo é adequado, os resíduos tenham distribuição Normal de média 0, sejam independentes e homocedásticos (variância constante). O conjunto de quatro gráficos apresentados na figura \ref{fig:residuos} resume esta situação.

\begin{figure}[htbp]
	\centering
		\includegraphics[width=0.9\textwidth]{resBT}
	\caption{Análise de resíduos.}
	\label{fig:residuos}
\end{figure}

Os gráficos mostram que nenhum dos pressupostos está sendo violado. Pelo gráfico Normal de Probabilidade e o histograma dos resíduos, pode-se ver uma calda levemente mais pesada do que a esperada pela Normal, este fato é devido ao grande número de observações iguais a zero, indicando que um número maior de zeros do que o esperado por uma distribuição Binomial Negativa foi observado, porém este fato não alterou as estimativas do modelo. Mas é um indicativo que a atribuição para a resposta de uma distribuição Binomial Negativa inflacionada de zeros, pode ser mais adequada do que a considerada neste trabalho.

Com respeito a valores discrepantes ou aberrantes que poderiam ser eventuais pontos influentes ou de alavancagem, não se encontrou nenhum. Pode-se então concluir que o modelo proposto é adequado.
%Conclusões (se houverem)
\newline
\\

{\noindent \bf \large Discussão e recomendações} \\

A determina\c{c}\~ao de fatores associados \`a ocorr\^encia de ovos de \textit{Aedes aegypti}, \'e um processo delicado, que envolve conhecimentos em modelagem estat\'istica e tamb\'em, aspectos ligados ao comportamento biol\'ogico do mosquito. 
O uso de modelos estat\'isticos permite uma vis\~ao mais clara dos fatores relevantes por combinar as diversas covari\'aveis auxiliando  na determina\c{c}\~ao precisa sobre as condi\c{c}\~oes ambientais favor\'aveis ao aumento de contagens de ovos. 

A an\'alise da associa\c{c}\~ao com fatores clim\'aticos \'e uma tarefa dificil, j\'a que, n\~ao se sabe a priori quais seriam as defasagens no tempo entre a data da coleta dos ovos e as condi\c{c}\~oes clim\'aticas que apresentam maior associa\c{c}\~ao com tais contagens. 

Com rela\c{c}\~ao aos fatores clim\'aticos os resultados mostraram que as condições de precipitação e umidade são de extrema importância para a reprodução do mosquito, sendo que, este tem preferência por alta umidade e precipitação, típicas dos meses de começo e fim do verão, a preferência por altas temperaturas também sustenta estes resultados.

A avalia\c{c}\~ao das covari\'aveis ligadas \`as armadilhas \'e de fundamental import\^ancia pois s\~ao elas que v\~ao orientar as pol\'iticas de preven\c{c}\~ao ao vetor. Os resultados mostraram que é clara a preferência do vetor por residências, onde o abastecimento de água é diária, ou seja, que existe disponibilidade de água abundante. Desta forma, tais residências devem ser o foco de campanhas para combater o mosquito. 

Alguns resultados como a presen\c{c}a de recipientes grandes sem tampa, indicado como um fator protetor, n\~ao eram esperados. Este resultado pode indicar que existe algum tipo de competi\c{c}\~ao entre estes recipientes e as ovitrampas, fazendo com que o mosquito prefira colocar os ovos em tanques, caixas d'água, ou tóneis sem tampa, diminuindo assim a ocorr\^encia de ovos nas ovitrampas.
 
A signific\^ancia do efeito espacial \'e muito importante, pois al\'em de melhorar o ajuste do modelo estat\'istico permite ve\-rificar atrav\'es de uma supef\'icie onde est\~ao as localiza\c{c}\~oes de maior ocorr\^encia de ovos. Isto \'e importante na pr\'atica, pois atrav\'es de tais mapas as ag\^encia locais de sa\'ude podem melhor direcionar suas a\c{c}\~oes de combate ao vetor. 

O fato deste efeito ser significativo tamb\'em indica que podem haver outras covari\'aveis n\~ao levadas em considera\c{c}\~ao neste trabalho que devem ser importantes para explicar a resposta. Tais covari\'aveis teriam padr\~ao espacial de distribui\c c\~ao na \'area e o efeito destas covari\'aveis omissas s\~ao ent\~ao refletidos pela signific\^ancia do efeito espacial.

O ajuste do efeito temporal permite identificar os meses do ano de maior ocorr\^encia de ovos, al\'em de indicar poss\'iveis efeitos sazonais e verificar a tend\^encia de crescimento ou decrescimento da s\'erie. Os resultados mostram que durante o período em estudo, ocorreram quatro picos, que ocorrem em geral em meses quentes, aparentemente no início e término do verão, aparece claramente que os meses mais frios, são também os de menos ocorrência de mosquitos.

De forma geral pode-se concluir que o modelo escolhido apresenta um ajuste satisfat\'orio, nenhuma quebra de pressupostos foi detectada, e portanto as conclus\~oes s\~ao v\'alidas. O fato dos dados serem provenientes de um experimento real, onde o n\'ivel de controle sobre os diversos fatores que podem afetar a vari\'avel resposta \'e relativamente baixo, este estudo deve ser encarado como um experimento  \textit{screening} ou explorat\'orio, que busca evid\^encias de quais seriam os poss\'iveis fatores que est\~ao influenciando na resposta.

%Outro aspecto importante a ser levantado, \'e a confiabilidade dos dados, j\'a que o experimento \'e bastante grande requerendo o trabalho de muitas pessoas. A ocorr\^encia de erros n\~ao aleat\'orios, como erros de digita\c{c}\~ao, a quantidade excessiva de dados faltantes, tanto das covari\'aveis como na res\-posta, a presen\c{c}a de valores fortemente discrepantes s\~ao alguns dos aspectos levantados neste trabalho e que certamente merecem revis\~ao cuidadosa junto \`as fontes.

Deixa-se aqui como agendas para pesquisas futuras relacionadas a este experimento, investigar o ajuste de um modelo assumindo para a vari\'avel resposta uma distribui\c{c}\~ao binomial negativa inflacionada de zeros. Tamb\'em \'e recomend\'avel uma aproxima\c{c}\~ao da equipe de modelagem estat\'istica com profissionais da \'area entomol\'ogica, preferencialmente profissionais da biologia. Recomenda-se uma an\'alise detalhada das observa\c{c}\~oes de cada uma das armadilhas junto a equipe de campo, para se identificar poss\'iveis erros de digita\c{c}\~ao ou de natureza n\~ao aleat\'oria, bem como a revis\~ao dos resultados mediante diferentes tratamentos de dados at\'{\i}picos e influentes. 
\vspace{.5cm}
\medskip
\newline
%Agradecimentos (se houverem)
{\noindent \bf \large Agradecimentos}

Os autores agradecem as equipes de campo e laborat\'orio da Secretaria de Sa\'ude do Recife/CVA e CPqAM/Fiocruz pelo intenso trabalho que produziu os dados aqui utilizados. Agradecemos tamb\'em \`a toda equipe do projeto SAUDAVEL (http://saudavel.dpi.inpe.br), em particular ao Coordenador Dr Ant\^onio Miguel Vieira Monteiro e \`a equipe do SAUDAVEL-Recife coordenada pela Dra L\^eda R\'egis, a Wayner Vieira de Souza e a Jos\'e Constantino Silveira pela troca de informa\c{c}\~oes e por disponibilizar os dados e recursos utilizados neste trabalho.
Este trabalho foi realizado com o apoio e recursos do LEG/UFPR.
\medskip
%\vspace{.5cm}
%citação do artigo

\info{BONAT, W. H. ; DALLAZUANNA, H. S. ; RIBEIRO Jr., P. J., Investigando fatores associados a ocorrência de ovos do mosquito \textit{aedes aegypti} coletados em ovitrampas em Recife/PE. \textit{Rev. Mat. Estat.,} São Paulo, v.xx, n.x, p.xx-xx, 2000.}

\medskip
\begin{abstract}
O \textit{Aedes aegypti} é o vetor da dengue, doença que pode resultar em epidemias. Estudos entomológicos são importantes, pois ajudam a entender a dinâmica de proliferação do mosquito. Este artigo tem como objetivo identificar fatores associados a contagens de ovos de \textit{Aedes aegypti} a partir de dados coletados em um experimento de campo conduzido pelo projeto SAUDAVEL, na cidade de Recife/PE. Os principais resultados mostram q preferência do mosquito por residências, onde o abastecimento é constante. Um efeito de competição das armadilhas, com resipientes como tanques, caixas d'água e tonéis. A partir de covariáveis climáticas foi possível identificar a preferência do vetor por alta precipitação e umidade, além de que, é importante a dinâmica da precipitação em até dois meses antes da observação. As características espaço-temporais do experimento foram levadas em consideração na modelagem através de funções suaves das coordenadas geográficas das armadilhas e das datas de coleta. Nessa abordagem utilizou-se a metodologia de modelos aditivos generalizados, que permitiu, através do termo espacial do modelo, a identificação de áreas onde as contagens de ovos são elevadas. O termo temporal permitiu identificar os meses do ano de maior abundância, além de efeitos sazonais e a tendência da série.
\end{abstract}

\begin{keyword}
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